Джек Уайтхолл был ребенком-актером в различных телевизионных драмах, но после окончания школы решил заняться стендап-комедией. После успеха в этой дисциплине он вернулся к актерскому мастерству, где получил признание за роль Джей Пи в сериале «Свежее мясо» (2011–2016) и Алфи Уикерс в сериале «Плохое образование» (2012–2014). Эта последняя роль была воспроизведена в спин-оффе фильма «Плохое образование» (2015).
В 2017 году он появился со своим отцом в комедийном документальном сериале Netflix «Джек Уайтхолл: Путешествие с моим отцом» и снялся в телесериале «Упадок и падение». С 2018 года является ведущим премии Brit Awards.
В 2019 году снялся в сериале «Благие знамения» в роли Ньютона Импульсифера, бухгалтера, рядового Армии ведьмоловов.
В 2021 году снялся в амбициозных проектах: в приключенческом боевике с Дуэйном Джонсоном и Эмили Блант «Круиз по джунглям» и в семейной комедии «Клиффорд: Большой рыжий пес» по мотивам одноименной серии детских книг. имя Нормана Бридуэлла.
